正中元年（1324；一说正和四年；一说元应元年）得赤松则村父子的护持，于洛北紫野建法堂。三年闰正月，随南禅寺镜圆，于清凉殿与睿山玄惠、东寺虎圣等人斗辩宗论，深得玄惠的信服。玄惠遂舍私宅建方丈，于嘉历元年（1326）四月举行开堂式。此即龙宝山大德寺。

大德寺建成后，成为派祖宗峰一流的‘相承刹’（即徒弟院、子孙庙），也曾一度是南北两朝的敕愿道场，十刹之一，及至室町中期始为‘林下’（地方上的大寺，有别于京都、镰仓两地的官刹），从战国时期以迄近世初期，寺势均极兴隆，根据江户中期的调查，计拥有五○九座末寺。历代名僧辈出，如宗峰之徒关山慧玄（后来成为妙心寺派之祖）、一休宗纯、笑岭宗欣、泽庵宗彭、春屋宗园等人皆曾住此寺。

明治九年（1876）临济宗诸派分立时，大德寺系统成立为大德寺派，昭和十六年（1941）暂与他派合并，战后又恢复独立，二十七年（1952）获准成立宗教法人。现在拥有崇福寺（福冈市）、南宗寺（界市）、龙翔寺（京都）等一九九座末寺，此外，另在龙翔寺内设置专门道场，并与临济各派及黄檗宗联合经营紫野中学。